John M. Slattery Jr., 13 Ağustos 1962 tarihinde Boston, Massachusetts, ABD'de İrlanda kökenli Katolik bir ailenin çocuğu olarak dünyaya gelmiştir. Oyunculuğa olan ilgisini genç yaşlarda keşfeden Slattery, 1984 yılında Amerika Katolik Üniversitesi'nin (The Catholic University of America) Güzel Sanatlar bölümünden lisans derecesiyle mezun oldu. Mezuniyetinin ardından tiyatro sahnelerinde yeteneğini geliştirmeye başlayan aktör, 1980'lerin sonlarından itibaren televizyon ve sinema dünyasına adım attı.

Televizyon kariyerinin ilk yıllarında "Homefront", "Ed", "Will & Grace", "Judging Amy" ve "Kardeşler" (Brothers & Sisters) gibi çeşitli dizilerde dikkat çeken roller üstlendi. Geniş kitlelerce tanınmaya başlaması ise dönemin çok izlenen popüler dizisi "Umutsuz Ev Kadınları"nda (Desperate Housewives) (2007) canlandırdığı Victor Lang karakteriyle gerçekleşti.

Ancak John Slattery'i uluslararası alanda şöhrete kavuşturan, eleştirmenlerin ve izleyicilerin övgüsünü toplayan ikonik rol, AMC'nin efsanevi dönem draması "Mad Men" (2007-2015) dizisinde canlandırdığı reklam ajansı ortağı Roger Sterling karakteri oldu. Gümüş saçları, karizmatik duruşu ve alaycı zekasıyla diziye damgasını vuran bu unutulmaz performans, ona prestijli Primetime Emmy Ödülleri'nde Drama Dizilerinde En İyi Yardımcı Erkek Oyuncu dalında dört kez adaylık getirdi ve kariyerini zirveye taşıdı.

Televizyondaki büyük başarısının yanı sıra beyaz perdede de istikrarlı ve güçlü bir kariyere sahip olan Slattery, Marvel Sinematik Evreni'nde (MCU) canlandırdığı Tony Stark'ın babası Howard Stark rolüyle geniş bir hayran kitlesi edindi. Bu karakterle "Iron Man 2" (2010), "Ant-Man" (2015), "Kaptan Amerika: Kahramanların Savaşı" (Captain America: Civil War) (2016) ve "Avengers: Endgame" (2019) filmlerinde rol aldı. Sinema kariyerindeki bir diğer önemli dönüm noktası ise En İyi Film Oscar'ı kazanan "Spotlight" (2015) filmindeki araştırmacı gazeteci Ben Bradlee Jr. performansı oldu. Ayrıca "Atalarımızın Bayrakları" (Flags of Our Fathers) (2006) ve "Kader Ajanları" (The Adjustment Bureau) (2011) gibi çok sayıda önemli yapımda yan rollerde yer aldı.