Richard Dale Jenkins wurde in DeKalb, Illinois, geboren. An der Wesleyan University erwarb er einen Abschluss in Schauspielkunst; danach setzte er seine Ausbildung am Indiana State College fort. Hier lernte er den weithin bekannten Schauspiellehrer Harold Guskin kennen; der Austausch mit ihm half Jenkins, seine professionellen Fähigkeiten stark zu verbessern. Von diesem Moment an begann die Schauspielkarriere von Richard – er arbeitete lange und erfolgreich an verschiedenen lokalen Theatern, insbesondere am Trinity Repertory Theater in Rhode Island (dort verbrachte der Schauspieler etwa dreißig Jahre und war zeitweise auch als Direktor tätig). Mitte der siebziger Jahre begann Jenkins, Rollen in Film und Fernsehen zu erhalten; dies begann mit der Ausstrahlung der Trinity Repertory Theater-Produktion 'Feasting With Panthers' auf dem PBS-Kanal, die von der Gefangenschaft des legendären Dramatikers Oscar Wilde erzählt. Im folgenden Jahr zog Richard mit seiner Familie für einige Zeit nach Los Angeles, um sich auf der großen und kleinen Leinwand zu versuchen; es gefiel ihm nicht, und nach zehn Monaten kehrte er zurück.

Anfang der achtziger Jahre begannen seine Fernseh- und Filmkarriere sich allmählich zu entwickeln; besonders hervorzuheben ist seine Rolle als Ehemann von Veronica Cartwright in 'Die Hexen von Eastwick' ('The Witches of Eastwick') und eine ganze Reihe von Polizisten, Spezialagenten und anderen äußerst gefährlichen Charakteren in 'Little Nikita', 'Sea of Love' und dem Fernsehfilm 'Challenger'. Nach etwa zehn Jahren verschiedener dramatischer Rollen erregte Jenkins schließlich die Aufmerksamkeit eines breiten Publikums mit seiner Rolle in David Russells Komödie 'Flirting With Disaster' ('Flirting With Disaster') mit Ben Stiller, Patricia Arquette, Lily Tomlin, Alan Alda und George Segal. Richards würdevolles Auftreten stand so sehr im Kontrast zum Verhalten seiner Figur, dass das Publikum einfach umgehauen war; komödiantische Rollen fielen dem Schauspieler wie aus dem Füllhorn zu. Die Farrelly-Brüder bedienten sich der Dienste von Jenkins und besetzten ihn zunächst in 'Verrückt nach Mary' ('There's Something About Mary') und dann in der Komödie mit Jim Carrey 'Ich, beide & sie' ('Me, Myself & Irene') und in dem Film mit Heather Graham 'Say It Isn't So' ('Say It Isn't So').

Nicht weniger erfolgreich arbeitete Jenkins mit einem anderen Brüderpaar des Kinos zusammen – Joel und Ethan Coen. Zum ersten Mal erfuhren die Brüder von Richard, als er für die Rolle des William H. Macy in 'Fargo' ('Fargo') vorsprach; sie nahmen ihn jedoch nicht in ihren Film auf. Die Situation änderte sich im Jahr 2001, als Jenkins schließlich in dem Neo-Noir 'The Man Who Wasn't There' ('The Man Who Wasn't There') spielte; seine Figur war ein stark trinkender Anwalt und Vater einer Femme fatale, gespielt von Scarlett Johansson. Zwei Jahre später spielte Richard eine weitaus nüchternere Figur in dem Film 'Intolerable Cruelty' ('Intolerable Cruelty'), und 2008 kam er erneut zu den Coen-Brüdern und spielte den Leiter eines Fitnessstudios in der schwarzen Komödie 'Burn After Reading' ('Burn After Reading'); in diesem Film verlor ein ehemaliger CIA-Agent in seinem Fitnessstudio seine Memoiren, und zwei Untergebene von Richards Figur, gespielt von Brad Pitt und Frances McDormand, versuchten, daraus Nutzen zu ziehen.

Derzeit ist der Schauspieler einer der beschäftigtsten Darsteller der Welt und schafft es meisterhaft, Arbeit im Theater, im Film und im Fernsehen zu kombinieren.