Richard Dale Jenkins est né à DeKalb, dans l'Illinois. À l'Université Wesleyan, il a obtenu un diplôme en art dramatique ; il a ensuite poursuivi ses études à l'Indiana State College. C'est là qu'il a rencontré le célèbre professeur d'art dramatique Harold Guskin ; ses échanges avec lui ont aidé Jenkins à considérablement améliorer ses compétences professionnelles. C'est à ce moment que la carrière d'acteur de Richard a commencé – il a longtemps et avec succès travaillé dans divers théâtres locaux, notamment au Trinity Repertory Theater dans le Rhode Island (où l'acteur a passé environ trente ans et a même été directeur). Au milieu des années soixante-dix, Jenkins a commencé à obtenir des rôles au cinéma et à la télévision ; cela a commencé avec la diffusion sur PBS de la production du Trinity Repertory Theater 'Feasting With Panthers', racontant l'emprisonnement du légendaire dramaturge Oscar Wilde. L'année suivante, Richard et sa famille ont déménagé quelque temps à Los Angeles pour tenter leur chance sur grand et petit écran ; cela ne lui a pas plu, et au bout de dix mois, il est revenu.

Au début des années quatre-vingt, sa carrière télévisuelle et cinématographique a commencé à se développer peu à peu ; il faut particulièrement noter son rôle de l'époux de Veronica Cartwright dans 'Les Sorcières d'Eastwick' ('The Witches of Eastwick') et tout un ensemble de policiers, agents spéciaux et autres personnages extrêmement dangereux dans 'Little Nikita', 'Mer de l'amour' ('Sea of Love') et le téléfilm 'Challenger'. Après environ dix ans de divers rôles dramatiques, Jenkins a enfin attiré l'attention d'un large public en jouant dans la comédie de David Russell 'Ne réveillez pas un chien qui dort' ('Flirting With Disaster') avec Ben Stiller, Patricia Arquette, Lily Tomlin, Alan Alda et George Segal. L'apparence posée de Richard contrastait tellement avec le comportement de son personnage que le public était tout simplement stupéfait ; les rôles comiques pleuvaient sur l'acteur comme d'une corne d'abondance. Les frères Farrelly ont fait appel aux services de Jenkins, le faisant d'abord tourner dans 'Mary à tout prix' ('There's Something About Mary'), puis dans la comédie avec Jim Carrey 'Moi, moi-même et Irène' ('Me, Myself & Irene') et dans le film avec Heather Graham 'Dis-moi que ce n'est pas vrai' ('Say It Isn't So').

Jenkins s'est tout aussi bien entendu avec un autre duo de frères cinéastes – Joel et Ethan Coen. Les frères ont entendu parler de Richard pour la première fois lorsqu'il a auditionné pour le rôle de William H. Macy dans 'Fargo' ('Fargo') ; ils ne l'ont finalement pas pris dans leur film. La situation a changé en 2001, lorsque Jenkins a finalement joué dans le néo-noir 'L'Homme qui n'était pas là' ('The Man Who Wasn't There') ; son personnage était un avocat fortement alcoolique et le père d'une beauté fatale interprétée par Scarlett Johansson. Deux ans plus tard, Richard a joué un personnage bien plus sobre dans le film 'Intolérable Cruauté' ('Intolerable Cruelty'), et en 2008, il est revenu vers les Coen, jouant le gérant d'une salle de sport dans la comédie noire 'Burn After Reading' ('Burn After Reading') ; dans ce film, un ancien agent de la CIA perdait ses mémoires dans sa salle de sport, et deux subordonnés du personnage de Richard, joués par Brad Pitt et Frances McDormand, tentaient d'en tirer profit.

Actuellement, l'acteur est l'un des comédiens les plus occupés au monde et parvient à merveilleusement concilier le travail au théâtre, au cinéma et à la télévision.