Richard Dale Jenkins, Illinois, DeKalb'de doğdu. Wesleyan Üniversitesi'nde drama derecesi aldı; ardından eğitimine Indiana State College'da devam etti. Burada ünlü oyunculuk öğretmeni Harold Guskin ile tanıştı; onunla iletişim Jenkins'in profesyonel becerilerini büyük ölçüde geliştirmesine yardımcı oldu. Richard'ın oyunculuk kariyeri o zamandan başladı - uzun süre çeşitli yerel tiyatrolarda, özellikle Rhode Island'daki Trinity Repertory Theater'da (aktör yaklaşık otuz yıl geçirdi ve yönetmen olarak da çalıştı) başarıyla çalıştı. Yetmişlerin ortalarında Jenkins sinema ve televizyonda roller almaya başladı; bu, PBS kanalında Trinity Repertory Theater'ın efsanevi oyun yazarı Oscar Wilde'ın hapishane hayatını anlatan 'Feasting With Panthers' oyununun yayınlanmasıyla başladı. Ertesi yıl Richard ailesiyle birlikte bir süre Los Angeles'a taşındı, büyük ve küçük ekranda kendini denemek için; bundan hoşlanmadı ve on ay sonra geri döndü.

Seksenlerin başında televizyon ve sinema kariyeri yavaş yavaş gelişmeye başladı; özellikle 'The Witches of Eastwick'te Veronica Cartwright'ın kocası rolü ve 'Little Nikita', 'Sea of Love' ve 'Challenger' televizyon filminde bir dizi polis, özel ajan ve diğer son derece tehlikeli karakterler dikkat çekicidir. Yaklaşık on yıl boyunca çeşitli dramatik rollerden sonra Jenkins nihayet geniş bir izleyici kitlesinin dikkatini çekti, David Russell'ın Ben Stiller, Patricia Arquette, Lily Tomlin, Alan Alda ve George Segal ile birlikte oynadığı 'Flirting With Disaster' komedisinde rol aldı. Richard'ın ağırbaşlı görünümü karakterinin davranışıyla o kadar tezat oluşturuyordu ki halk adeta şaşkına döndü; komedi rolleri aktörün üzerine adeta yağmur gibi yağdı. Farrelly kardeşler Jenkins'in hizmetlerinden yararlandı, önce onu 'There's Something About Mary'de, sonra Jim Carrey ile 'Me, Myself & Irene' komedisinde ve Heather Graham ile 'Say It Isn't So' filminde oynattı.

Jenkins diğer kardeş ikilisi Joel ve Ethan Coen ile de aynı derecede başarılı bir şekilde çalıştı. Kardeşler Richard'ı ilk kez 'Fargo'da William Macy rolü için seçmelere katıldığında öğrendiler; ancak onu filmlerine almadılar. Durum 2001'de değişti, Jenkins sonunda 'The Man Who Wasn't There' neo-noir'inde oynadı; karakteri çok içen bir avukat ve Scarlett Johansson'un canlandırdığı ölümcül güzelin babasıydı. İki yıl sonra Richard 'Intolerable Cruelty' filminde çok daha ayık bir karakter oynadı ve 2008'de tekrar Coen'lere geldi, 'Burn After Reading' kara komedisinde spor salonu yöneticisini oynadı; bu filmde eski CIA ajanı anılarını onun spor salonunda kaybediyordu ve Richard'ın karakterinin Brad Pitt ve Frances McDormand tarafından oynanan iki astı bundan faydalanmaya çalışıyordu.

Şu anda aktör dünyanın en meşgul oyuncularından biri ve tiyatro, sinema ve televizyonda çalışmayı ustaca birleştirmeyi başarıyor.