Richard Dale Jenkins nació en Decatur, Illinois. En la Universidad Wesleyan obtuvo un título en arte dramático; después continuó su formación en la Universidad Estatal de Indiana. Fue precisamente allí donde conoció al ampliamente reconocido profesor de interpretación Harold Guskin; la comunicación con él ayudó a Jenkins a mejorar enormemente sus habilidades profesionales. A partir de ese momento comenzó la carrera actoral de Richard: trabajó durante mucho tiempo y con éxito en diversos teatros locales, en particular en el Trinity Repertory Theater de Rhode Island (donde el actor pasó alrededor de treinta años y llegó a ejercer como director). A mediados de los años setenta, Jenkins empezó a recibir papeles en cine y televisión; esto comenzó con la emisión por el canal PBS de la producción del Trinity Repertory Theater 'Feasting With Panthers', que narraba el encarcelamiento del legendario dramaturgo Oscar Wilde. Al año siguiente, Richard se trasladó con su familia durante un tiempo a Los Ángeles para probar suerte en la gran y pequeña pantalla; no le gustó y, diez meses después, regresó.

A principios de los años ochenta, su carrera televisiva y cinematográfica comenzó a desarrollarse poco a poco; cabe destacar especialmente su papel como el esposo de Veronica Cartwright en 'Las brujas de Eastwick' ('The Witches of Eastwick') y toda una serie de policías, agentes especiales y otros personajes extremadamente peligrosos en 'Little Nikita', 'Mar de amor' ('Sea of Love') y el telefilme 'Challenger'. Después de aproximadamente diez años de diversos papeles dramáticos, Jenkins finalmente atrajo la atención del gran público al actuar en la comedia de David Russell 'Flirteando con el desastre' ('Flirting With Disaster') con Ben Stiller, Patricia Arquette, Lily Tomlin, Alan Alda y George Segal. El aspecto reposado de Richard contrastaba tanto con el comportamiento de su personaje que el público quedó simplemente fascinado; los papeles cómicos llovieron sobre el actor como de un cuerno de la abundancia. Los hermanos Farrelly recurrieron a los servicios de Jenkins, incluyéndolo primero en 'Algo pasa con Mary' ('There's Something About Mary') y luego en la comedia con Jim Carrey 'Yo, yo mismo e Irene' ('Me, Myself & Irene') y en la película con Heather Graham 'Di que no es verdad' ('Say It Isn't So').

No menos exitosa fue la colaboración de Jenkins con otro dúo cinematográfico de hermanos: Joel y Ethan Coen. Los hermanos oyeron hablar de Richard por primera vez cuando este hizo una prueba para el papel de William H. Macy en 'Fargo' ('Fargo'); sin embargo, no lo incluyeron en su película. La situación cambió en 2001, cuando Jenkins finalmente actuó en el neo-noir 'El hombre que nunca estuvo allí' ('The Man Who Wasn't There'); su personaje era un abogado muy bebedor y padre de una femme fatale interpretada por Scarlett Johansson. Dos años después, Richard interpretó a un personaje mucho más sobrio en la película 'Crueldad intolerable' ('Intolerable Cruelty'), y en 2008 volvió con los Coen, interpretando al gerente de un gimnasio en la comedia negra 'Quemar después de leer' ('Burn After Reading'); en esta película, un exagente de la CIA perdía sus memorias en su gimnasio, y dos subordinados del personaje de Richard, interpretados por Brad Pitt y Frances McDormand, intentaban sacar provecho de ello.

Actualmente, el actor es uno de los intérpretes más ocupados del mundo y logra combinar magistralmente su trabajo en el teatro, el cine y la televisión.